1 серпня 1961 року в Києві на вулиці Новоокружній (зараз – Олександра Довженка), 7 було відкрито Жовтневе тролейбусне депо, яке отримало свою назву на ім'я району міста.
Депо стало найбільшим в Україні та широко відомим завдяки великій кількості впроваджених інновацій, які потім були перейняті іншими транспортними організаціями країни.
Винахідник Володимир Пилипович Веклич, який очолив депо 10 липня 1964 року, принципово змінив систему технічного обслуговування тролейбусів. Щодобово нічний технічний огляд тролейбусів він переніс на денний час і почав робити його раз на 4 дні, закріпивши за кожною бригадою конкретний тролейбус. Премія ремонтників стала залежати не від кількості відпрацьованих нічних годин, а від поломок тролейбусів під час роботи їх на маршрутах (що менше поломок, то вища оплата). Люди стали працювати у зручний для них денний час та були персонально мотивовані. Число поломок машин поменшало в рази.
12 червня 1966 року вийшов на маршрут № 6 перший у світовій практиці тролейбусний поїзд, створений Володимиром Вєклічем. У вісімдесятих роках минулого століття більше половини тролейбусів Києва працювало у складі поїздів, що вивільнило 800 водіїв та вирішило проблему перезавантажених маршрутів.
1983 року депо запустило 29-й маршрут, який вперше з'єднав правий та лівий берег Дніпра у Києві.